Die prunkvolle Bildergalerie, 1755–1763 von Johann Gottfried Büring (1723–1788) unter König Friedrich II. von Preußen (1712–1786) errichtet, gilt als frühestes eigenständiges, heute noch erhaltenes Galeriegebäude für Gemälde und ist damit ein Vorläufer der Museumsgründungen des 19. Jahrhunderts.
An den grün gefassten Wänden hängen im barocken Stil dicht neben- und übereinander flämische und italienische Werke, darunter „Der ungläubige Thomas“ des Italieners Caravaggio, Anton van Dycks „Pfingsten“ und aus der Werkstatt Peter Paul Rubens „Die vier Evangelisten“ und „Der heilige Hieronymus“. An den langgestreckten Galeriesaal schließt sich das Kabinett an, das ähnlich reich ausgestattet ist. In diesem Raum sind die kleinformatigen Werke zu sehen.
Die vergoldeten Stuckdekorationen, die kostbaren Marmorböden und Wandverkleidungen harmonieren mit den Gemälden und Skulpturen und fügen sich zu einem beeindruckenden Gesamtkunstwerk. Das Äußere der Bildergalerie ist auf der Gartenseite mit 18 Marmorskulpturen geschmückt. Die meisten sind von den Bildhauern Johann Gottlieb Heymüller (1715–1763) und Johann Peter Benkert (1709–1765) gearbeitet worden. Die Skulpturen sind allegorische Figuren der Künste und der Wissenschaften.